記載織田信長一生的《信長公記》中提及信長出身的彈正忠家為「武篇之家」，「武篇」意指武勇、善戰之意。換言之，彈正忠家是以「武」起家的。為了抓住津島的經濟力量，信貞強行控制了津島一事或可讓我們窺見彈正忠家「武篇」的一面，這個「武篇」的基因也將遺傳到信長身上。
然而，從控制津島一事中，我們也同時可以發現彈正忠家是以武力為手段，實際上是以經濟角度著眼，使自家富強起來的。因此，《公記》所指的「武篇」並非窮兵黷武之意。
回到信秀的時代，究竟信秀是什麼時候繼承當家之位現在並沒有明確的史料記載，上節提到連歌師宗長於大永 6 年（1526）來到尾張國時，信秀仍然是彈正忠家的世子，當時信秀 16 歲。天文 2 年（1533），公卿山科言繼及飛鳥井雅綱等人來到津島時，信秀已經成為彈正忠家的當家，因此信秀應在大永 6 年至天文 2 年（1526~1533）年之間繼承當家之位。
信秀繼承當家之位的這段期間能夠確認的第一件大事就是天文元年（1532）與主君織田大和守達勝對立，到了翌年的天文 2 年（1533），亦即山科言繼及飛鳥井雅綱來到尾張的時候，信秀借助迎接公卿的機會，與達勝會面並達成了真正的和解。
這次的對立事件的原因及過程已不可解，但從信秀沒有在對立後立即拜見主君來看， 信秀對主家的態度明顯出現了變化。不過，是次對立卻並未代表信秀已走上「以下犯上」 之道，直至後來達勝從歷史上消聲匿跡為止，兩方都基本保持和平的關係。
天文 2 年（1533）與主君織田達勝和解後，信秀除了繼續統治領下的勝幡及津島外，開始踏出大展拳腳的第一步。在天文 7 年（1538）前後，織田信秀奪取了愛知郡的那古野城（今愛知縣名古屋市），讓織田信秀正式走入更大的歷史舞台。
那古野城位於尾張中南部的愛知郡，該城是當時那古野今川家的主城。那古野今川家的史料極少，據說是室町幕府奉公眾之一，也是駿河今川家的分家，後因京都大亂而沒有上洛侍奉將軍，留在尾張國落地生根。
當時的那古野城城主是那古野氏豐，據傳氏豐是駿河今川家出身，「海道一弓取」（意思為「東海道第一武士」）今川義元之么弟。傳說那古野城是由義元之父今川氏親於大永 2 年（1522）所建，氏親將么子氏豐過繼到那古野今川家，於是氏豐便順理成章成為城主。那古野城被信秀奪取後，一說指氏豐逃到京都，但也有說指逃回駿河，也有說他後來下落不明。 至於為什麼信秀會突然奪取了那古野城也是有眾多問題，當然信秀也沒有交代為什麼這樣做。不過目前我們可以用兩個角度去理解。
首先是「家恨」問題。
應仁文明之亂後，室町將軍在各地方的影響力急速減退，自然慢慢難以制止大名間的爭戰。其中，永正 14 年（1517）駿河今川家便與當時仍然兼任遠江國守護的斯波家（即尾張織田家的主君）發生戰爭，最終斯波家大敗，遠江的控制權也因而拱手讓予今川家，於是今川家的勢力便開始席捲東海道，通過三河直指尾張國。
上述有關氏親築起那古野城的傳說雖然沒有史料佐證，但亦沒有矛盾之處，在其他的史料中的確看到氏豐在天文初年實為那古野城主，因此，如果上述說法沒有誤傳，那麼那古野城可說是今川家西進的橋頭堡。所以，織田信秀作為守護代織田大和守家的一族及家臣，奪取那古野城的背景與大主君斯波家的遺恨也不能說沒有關係。
不過，我們要留意的是，在史料上可以看到信秀奪取那古野城前，大和守家與信秀的彈正忠家都似乎跟氏豐關係良好，並且一起出席山科言繼及飛鳥井雅綱在勝幡城舉行的連歌會。
使這個情況改變的主因是發生於天文 4 年（1535）的「守山崩變」，即三河的松平清康被暗殺事件。松平清康為後來德川家康的祖父，這位年輕的武士出身在三河松平鄉，松平家自始開家祖松平親氏以來，一直盤據在三河西部，後來經過數代的經營在該國不斷擴大勢力，後來在天文 4 年（1535）更兵指尾張東部，攻打守山城。但清康就是在這時被殺。
事實上，當時尾張國東部與三河國西部（今愛知縣中部地區大府市、安城市、岡崎市一帶）的勢力混雜，大和守雖為下四郡守護代，但從史料上看該家在尾張東南的影響力明顯薄弱。清康被殺後，三河松平家便失去了領導西進的指揮，各支族便繼續各自為政。 這樣一來，雖然原本尾張東南受到松平清康的威脅得到解除，但同時也令局勢出現真空狀態，所以松平清康之死令東海地區的局勢變得不明朗。所以，接踵而來的就是來自駿河今川家的威脅。
松平清康死後，松平清康之子廣忠只有十多歲，同族的松平一族本來便沒有十分齊心，各自選擇了有利自己的方向。於是，年少無依的松平廣忠便倒向駿河今川家，並在後來交出嫡子竹千代（即家康）作為人質，以此換取今川家的支持，這等同讓今川家得到了進出三河，窺伺尾張的大好機會。
對於織田大和守家而言，雖然少了松平清康的威脅，但卻又要面對今川家的進逼。在這個背景下，那古野今川家的存在就不再一樣了。從地理而言，織田大和守家的主城是清洲（亦作「清須」）， 斯波家從遠江大敗而歸後便與大和守家同居在清洲，可說是接受大和守家的庇護。
清洲與那古野之間只有數里之遙，一旦出現對立，清洲也將成為前線。如果說那古野城是駿河今川家為了西進而建造的，而目前的情況又是今川家向尾張進出的話，那麼這對於尾張下四郡的守護代織田大和守家及守護斯波家而言明顯構成威脅。
這樣一來，信秀突然反目成仇，奪取那古野城的理由也就不難理解了。而從信秀的主君大和守達勝在天文 7 年（1538）指示改修那古野城來看，信秀奪取該城並非單純因為個人的野心所起，而是得到了大和守家的支持的。
後來，攻下那古野城的信秀便接連在 2 年後的天文 9 年（1540）向西三河進軍，並攻下了安祥城（今愛知縣安城市）。先奪取那古野城，再攻下三河安祥城，信秀東進的行動既有偶然因素（清康之死），同時也有積極的目的，那就是要將今川家的勢力排除出尾張國，於是先發制人，以牽制將會入侵的駿河今川家。
但一如上述，東進的勝利亦代表織田信秀將要親自面對即將西進的今川義元，同時間在北方美濃國發生的事件也令信秀遇到一個人生的分歧點，也將為其子信長的前半生的路線定下大綱。
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